出生在明尼蘇達(dá)州的約翰·哈克斯，在高中畢業(yè)之后遷往德克薩斯州，后者也成為他演藝和音樂事業(yè)的起點(diǎn)。興趣廣泛的哈克斯曾合作參與過兩支樂團(tuán)，并成立了一個(gè)戲劇表演劇團(tuán)。早期的他多是參與一些劇集的演出，包括FOX臺(tái)電視劇《24小時(shí)》、HBO臺(tái)電視劇《體育老師笑傳》、ABC臺(tái)系列劇《迷失》中都能看到他的身影，在HBO劇《死木》中，他因Sol Star一角備受關(guān)注。
2005年，由他主演的電影《愛情你我他》廣受好評(píng)，入圍了戛納電影節(jié)，同時(shí)得到圣丹斯電影節(jié)評(píng)委的高度贊揚(yáng)，這讓他獲得了更多國(guó)際知名度。2008年約翰·哈克斯在電影《美國(guó)黑幫》中的表演又得到美國(guó)演員工會(huì)的青睞，他獲得了演員工會(huì)獎(jiǎng)的杰出表演獎(jiǎng)。
出演《冬天的骨頭》令哈克斯在2011年被眾多獎(jiǎng)項(xiàng)提名包圍，他不僅獲得了第83屆奧斯卡最佳男配角的提名，也被提名為“獨(dú)立精神獎(jiǎng)”最佳男配角、“COFCA（俄亥俄中心電影評(píng)論委員會(huì)）獎(jiǎng)”最佳男配角和“銀幕演員指南獎(jiǎng)”的最佳男配角。在2011年他也被德克薩斯電影名譽(yù)大廳授予“后起之秀”稱號(hào)。
